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Johnson nació en Austin, Texas. Es la hija de los actores Don Johnson y Melanie Griffith. También es nieta de la actriz Tippi Hedren e hijastra de Antonio Banderas. Johnson asistió al Colegio Comunitario de Aspen, en Colorado. Cuando era niña era una ávida bailarina. Primero se convirtió en modelo a la edad de doce años cuando le tomaron una foto con otros niños para la revista Teen Vogue.
En 1999, con sólo 10 años, hizo su primer debut cinematográfico, en la película Locos en Alabama, donde ella y su hermanastra, Stella del Carmen, interpretaron a las dos hijas de Melanie Griffith. Antonio Banderas dirigió dicha película.
Adquirió el premio de Miss Globo de Oro en 2006, con lo que se convirtió en la primera mujer de la segunda generación de Miss Globo de Oro en la historia de los globos de Oro.
Cuando se graduó en el instituto, Dakota fue contratada por la agencia de William Morris, y comenzó su carrera interpretativa. Obtuvo su reconocimiento por su papel en la película de David Fincher, La Red Social, en 2010, donde actuó junto a Justin Timberlake. La película obtuvo ocho nominaciones a los óscars, incluido uno a la mejor película. También apareció en otras cuatro películas: Beastly, la película de Edna Sanz, Theo y Para Ellen. En 2010 viajó a Sidney, Australia, donde lanzó su campaña de Rising Star para la marca de moda Wish.
El 2 de septiembre del 2013 la autora de la trilogía "50 Sombras de Grey" ( E.L. James) confirmó que la actriz interpretaría a Anastasia Steele en la pelícua del mismo nombre.
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